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Gran parte del prestigio de este campeonato viene por contar entre sus pruebas con la legendaria Indy 500 y todo el campeonato gira en torno a esta carrera. También hay circuitos urbanos como el de St. Petersburg o circuitos no ovales, como el legendario Watkins Glenn.

La IRL se creó cuando Tony George y un grupo de propietarios de equipos decidieron separarse del campeonato CART, que había llevado la IndyCar desde 1979, debido principalmente a que no estaba de acuerdo con la política de la CART de introducir circuitos estilo europeo en detrimento de los ovales y la creciente participación de pilotos latinoamericanos; entre otros motivos. También se argumentaba que CART se había vuelto demasiado tecnológica y estaba dominada por unos cuantos adinerados equipos multiautos, como la Fórmula 1.

La IRL se esbozó como una alternativa de bajo costo a CART, con un consistente paquete de reglamentos para motor y chasis que han producido finales más disputados que muchas otras series. Se pretendía crear un campeonato 100% americano; aunque no se consiguió ya que hay compañías motorizadoras extranjeras, pilotos extranjeros y se disputa una carrera fuera de los EE.UU, en Motegi, Japón. Irónicamente la serie es dominada por muchos de los mismos adinerados equipos multiautos que antes dominaron CART.

En 2006 todos los participantes de las Indycar Series utilizaron motores Honda y neumáticos Firestone. En esta edición, el piloto estadounidense Paul Dana perdió la vida en el entrenamiento de la primera carrera del campeonato en homestead Miami Speedway al colisionar a 320 km/h contra el monoplaza del piloto americano Ed Carpenter, el cual había perdido el control de su auto y había colisionado contra el muro y posteriormente el bólido se fue deslizando por la pista hasta llegar a detenerse en medio de ella. Milagrosamente, Ed Carpenter resultó con traumatismos de poca consideración.